В 1938 г. разрабатывался вариант самолета ДБ-3 с совершенно новым, легко собирающимся планером. В результате его внешний вид совершенно изменился: носовая часть была заужена, получила хорошо обтекаемую форму и большую площадь остекления, а носовой турельный пулемет самолета ДБ-3 был заменен турельной пулеметной установкой. Государственные приемочные испытания успешно завершились в июне 1939 г., и к концу того же года самолет был подготовлен к серийному производству. Новый вариант Ильюшин КБ-3Ф позднее был переобозначен как Ил-4.

Крупносерийное производство самолета Ил-4 продолжалось до 1944 г. В течение этого времени было построено 5256 машин. Первоначальный двигатель М-87 в 1942 г. был заменен более мощным мотором М-88Б с двухступенчатым нагнетателем. Большинство самолетов, построенных в 1942 г., из-за нехватки легких сплавов имели крыло с деревянными лонжеронами; в более поздних серийных машинах вновь был использован металл. Кроме осуществления бомбардировок в глубоком тылу противника, самолеты Ил-4, входящие в состав бомбардировочных корпусов авиации дальнего действия, часто применялись в атаках на тактические цели в ближнем тылу врага, неся максимальную бомбовую нагрузку.

Самолет Ил-4 широко использовался полками торпедоносцев на Балтийском и Черном морях, а также на Северном флоте. Используемый в роли торпедоносца самолет Ил-4 нес 940 кг (2072 фунта) торпед 45-36-АН (для атаки с малой высоты) или торпед 45-36-AB (для атаки с большой высоты). Под задней частью фюзеляжа были крепления для установки внешних дополнительных топливных баков.

В 1943 г. началась разработка самолета Ил-6, усовершенствованного бомбардировщика с герметичной кабиной экипажа для полетов на большой высоте, с значительной прямой стреловидностью передней кромки крыла, оснащенного двумя дизельными двигателями Чаромского АЧ-30Б мощностью 1119 кВт (1500 л. с.), но от этого проекта отказались еще до того, как в воздух поднялся опытный самолет.